Proximate en ultimate factoren die de reproductie en taakverdeling reguleren bij sociale insecten

Een belangrijke openstaande vraag in de evolutionaire biologie is het verklaren waarom eerder onafhankelijk replicerende eenheden zijn gaan samenwerken om hogere organisatieniveaus te vormen, zoals eukaryote cellen, meercellige organismen of dierlijke samenlevingen. De evolutie van eusocialiteit bij insecten, gekenmerkt door de evolutie van een reproductieve arbeidsdeling tussen koninginnen en werkers en het voorkomen van complexe vormen van arbeidsdeling onder de werkers zelf, staat bekend als één van de meest spectaculaire voorbeelden van zo’n "major transition in evolution". De Darwinistische paradox gepresenteerd door het reproductieve altruïsme van de werkers, die hun eigen voortplanting opofferen ten gunste van de koningin, leidde tot de ontwikkeling van Hamilton's inclusieve fitness-theorie en vruchtbaar onderzoek naar de ultimate factoren die socialiteit bevorderen. Recent worden ook meer mechanistische factoren meer in meer in beschouwing genomen in de behandeling van de evolutie van sociaal gedrag, bijvoorbeeld in onderzoek rond de evo-devo van socialiteit. Hier is het doel te ontcijferen hoe sociale eigenschappen bij sociale soorten ontstaan zijn uit specifieke fysiologische bouwstenen zoals die voorkwamen bij pre-sociale voorouders.

Mijn doctoraatsonderzoek had tot doel deze proximate en ultimate denkkaders te combineren om zo de evolutie van de arbeidsdeling binnen insectensamenlevingen beter te kunen begrijpen. In het eerste deel van dit proefschrift onderzocht ik de hormonale processen die de arbeidsdeling van sociale insecten reguleren, en bepaalde ik of dezelfde hormonale paden verschillende aspecten van hun arbeidsdeling reguleren, zoals de reproductieve arbeidsdeling tussen eileggende en niet-eileggende vrouwtjes en het chemisch signaleren van fertiliteit. Door experimentele studies uitgevoerd op neotropische primitief eusociale wespen, toon ik aan dat beide processen inderdaad onder gezamenlijke controle van juveniel hormoon (JH) staan, en betoog ik dat zo'n situatie ongetwijfeld heeft bijgedragen aan de evolutie van koninginnenferomonen in geavanceerd eusociale soorten. Voortbouwend op de inzichten in de rol van JH in primitief eusociale soorten, onderzocht ik vervolgens of ditzelfde hormoon ook de leeftijdsgebonden arbeidsdeling onder de werkers in sterk eusociale wespen zou kunnen reguleren. Terwijl eerder onderzoek voornamelijk gericht was op de uitgebreid bestudeerde honingbij, bestond er weinig informatie over de rol van JH bij het reguleren van arbeidsdeling in geavanceerd eusociale wespen, die onafhankelijk socialiteit evolueerden. De resultaten van deze studie tonen aan dat JH inderdaad een sterke invloed heeft op de maturatie van de werkers en de leeftijdsgebonden arbeidsdeling, en deze functie meerdere keren verworven is in verschillende taxa, over verschillende onafhankelijke oorsprongen van socialiteit.

Hoewel de evolutie van eusocialiteit bij sociale Hymenoptera goed kan worden verklaard door verwantschapsselectie, biedt de uitgesproken ongelijkheid in reproductief potentieel tussen koninginnen en werkers ook ruimte voor conflict. Dit komt omdat individuele vrouwtjes evolutionair gezien verwacht worden te preferering zich te ontwikkelen koningin in plaats van tot werkster. Vanuit een ultimaat perspectief richtte mijn onderzoek zich op de expressie en resolutie van dergelijke conflicten over het kastelot bij geavanceerde eusociale soorten met morfologisch verschillende koningin- en werkerkasten. Ik ontwikkelde een nieuw inclusief fitnessmodel voor kastelotconflict in bijensamenlevingen, implementeerde voor het eerst dynamische aspecten van koloniegroei en -reproductie, en valideerde de modelvoorspellingen op basis van een uitgebreide meta-analyse van gegevens van 42 angelloze bijensoorten en de honingbij. Het model laat zien waarom in soorten waar de kaste zelf bepaald is, zoals bij angelloze bijen van het geslacht Melipona, koninginnen sterk overgeproduceerd worden, terwijl in soorten waar de kaste nutritioneel bepaald worth, er ca. 2 grootteordes minder koninginnen geproduceerd worden, in lijn met de noden van de kolonie. In Melipona tonen we ook aan dat op het waargenomen niveau van koninginnenoverproductie, waar ca. 10% van alle vrouwelijke larven egoïstisch kiezen om zich als koninginnen in plaats van als werkster te ontwikkelen, een evolutionair evenwicht wordt bereikt, waar het individuele voordeel van het ontwikkelen tot koningin exact in evenwicht is met de collectieve kosten van koninginnenoverproductie. In een laatste hoofdstuk bespreek ik het voorkomen van kastelotconflict in relatie tot waargenomen patronen van kastebepaling in verschillende lijnen van sociale insecten, waaronder termieten, waar het bewijs voor kastelotconflict niet eerder in detail samengevat werd. Ik betoog dat kastelotconflict een modelvoorbeeld vormt van hoe individuele en collectieve belangen met elkaar in conflict kunnen komen, en hoe dergelijke conflicten kunnen worden opgelost in biologische systemen.

Door het integreren van proximate en ultimate denkkaders rond de evolutie van socialiteit bij insecten, en experimenteel en theoretisch werk succesvol te combineren, denk ik dat deze thesis significant heeft bijdragen aan ons begrip van de evolutie van de arbeidsdeling binnen insectengemeenschappen, zou deze thesis een waardevolle aanvulling moeten zijn binnen het bredere veld van de sociale evolutie.